Artículo cientíﬁco / Scientiﬁc paper

CONSERVACIÓN

pISSN:1390-3799; eISSN:1390-8596

https://doi.org/10.17163/lgr.n41.2025.03

PESTICIDAS Y SU IMPACTO SOBRE LA ENTOMOFAUNA EN FINCAS

DE AGRICULTORES ANDINOS DE ECUADOR

PESTICIDES AND THEIR IMPACT ON ENTOMOFAUNA IN ANDEAN FARMERS’

FIELDS IN ECUADOR

Diego Mina*1, Jhenny Cayambe2, Tatiana Cárdenas3, Israel Navarrete4y

Olivier Dangles3

1Pontiﬁcia Universidad Católica del Ecuador. 170143, Quito-Ecuador.

2Pontiﬁcia Universidad Católica del Ecuador sede Ibarra. 100150, Ibarra-Ecuador.

3UMR CEFE. 1919 route de Mende. 34090 Montpellier-France.

4Centro Internacional de la Papa. 170143, Quito-Ecuador.

*Autor para correspondencia: diego.mina@ird.fr

Manuscrito recibido el 12 de mayo de 2022. Aceptado, tras revisión el 14 de septiembre de 2022. Publicado el 1 de marzo de 2025.

Resumen

El desconocimiento del uso racional de insecticidas conlleva a que agricultores de países en desarrollo como Ecuador

sobrepasen el límite de aplicaciones permitidas. Además, poco se conoce del efecto que tienen los insecticidas sobre

la entomofauna de Lupinus mutabilis (chocho). Este estudio busca analizar el efecto de los insecticidas sobre plagas e

insectos benéﬁcos con especial énfasis en polinizadores, sin descuidar el efecto sobre el rendimiento del cultivo. Se

tomó como referencia la entomofauna asociada al cultivo de chocho. Se evaluaron 79 campos agrícolas en Cotopaxi-

Ecuador, con tratamientos con químico, sin químico y sin ningún control. Una vez socializado el experimento, los

agricultores eligieron el manejo para sus campos con las recomendaciones de los investigadores. Para el monitoreo

de insectos se usaron trampas pegantes y de plato de color amarillo. Se obtuvieron variables de abundancia y diver-

sidad de insectos. El uso y aplicación de plaguicidas se registró usando encuestas desarrolladas con Survey 123. Los

resultados muestran que la aplicación de insecticidas no siempre fue efectiva en el control de las plagas analizadas.

Además, los tratamientos evaluados tuvieron efectos distintos según el tipo de insecto polinizador analizado. Por otro

lado, se observó que ciertas plagas, en especial barrenadores podrían inducir un efecto de respuesta positivo (70%

más de ﬂores) que beneﬁciaría el rendimiento ﬁnal. Estos resultados podrían sugerir que los controles de plagas para

este cultivo deberían ser más dirigidos y realizarse antes de la ﬂoración, esto evitaría causar daños a polinizadores,

barrenadores y probablemente enemigos naturales de plagas.

Palabras clave: chocho, insecticidas, polinizadores, rendimiento, entomofauna.

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Artículo cientíﬁco/Scientiﬁc paper

CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

Abstract

Ignorance of the rational use of insecticides leads farmers in developing countries such as Ecuador to exceed the li-

mit of permitted applications. In addition, little is known about the effect of insecticides on entomofauna of Lupinus

mutabilis (lupine). This study aims to analyze the effect of insecticides on pests and beneﬁcial insects, with special

emphasis on pollinators, without neglecting the effect on crop yield. The entomofauna associated with Andean Lupin

was used as a reference. Seventy-nine agricultural ﬁelds were evaluated in Cotopaxi-Ecuador, with the treatments

with chemicals, without chemicals, and without any control. Once the experiment was presented to the participating

group, the farmers chose the management treatment for their ﬁelds with recommendations from the researchers. For

insect monitoring, yellow sticky and plate traps were used to obtain variables of insect abundance and diversity. The

use and application of pesticides was recorded using surveys developed with Survey 123. The results showed that

the application of insecticides was not always effective in controlling the pests studied. In addition, the treatments

evaluated had different effects according to the type of insect pollinator analyzed. On the other hand, the study also

showed that certain pests, especially borers, could induce a positive response (70% more ﬂowers) that can actually

beneﬁt the ﬁnal yield. These results suggest that pest controls for this crop should be more targeted and carried out

before ﬂowering to avoid causing damage to pollinators and borers, as well as natural enemies of pests.

Keywords: lupin, insecticides, pollinators, yield, entomofauna.

Forma sugerida de citar: Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O. (2025). Pesticidas y su

impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador. La Granja:

Revista de Ciencias de la Vida. Vol. 41(1):53-71. https://doi.org/10.17163/lgr.n41.2025.03.

IDs Orcid:

Diego Mina: https://orcid.org/0000-0001-8821-6575

Jhenny Cayambe: https://orcid.org/0000-0001-7413-2151

Tatiana Cárdenas: https://orcid.org/0000-0001-9956-3169

Israel Navarrete: https://orcid.org/0000-0002-9779-4809

Olivier Dangles: https://orcid.org/0000-0002-1987-8433

54 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Pesticidas y su impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador

1 Introducción

El uso de plaguicidas es una práctica mundial, es-

pecialmente en países de bajos ingresos, debido a

la falta de capacitación, bajos niveles de educación

de los agricultores, falta de alternativas a los pes-

ticidas, inﬂuencia de vendedores, etc. (Berni et al.,

2021; Jallow et al., 2017; Khan et al., 2015). Por otro

lado según la FAO (2017), el consumo mundial de

plaguicidas alcanzó más de 4,11 millones de tonela-

das para ese año. La FAO indica que, en los últimos

20 años, países como Italia, Francia y Japón han

reducido el uso de pesticidas en un 36% aproxima-

damente, contrario a lo que ocurre en países como

Malawí, Bangladesh y Etiopía donde su demanda

ha incrementado en un 1325%. En América Latina

se usan más de 5Kg pesticida/hectárea, mientras en

países como Ecuador, la aplicación de pesticidas en-

tre 1990 y 2017 se ha incrementado en más de 1500%

(FAO, 2017). La mayoría de los estudios presentan

al agricultor como responsable de este mal mane-

jo (Damte and Tabor, 2015; Mengistie et al., 2017).

La falta de una comprensión básica y una pers-

pectiva integrada sobre las plagas podría causar el

“mal uso” por parte de los agricultores (Wyckhuys

et al., 2019), sin tomar en cuenta factores externos

inﬂuyentes como: la acción del gobierno, las uni-

versidades, ONGs, empresa privada, etc (Pan et al.,

2021). Sin embargo, la toma de decisiones sobre los

plaguicidas y la gestión de la resistencia no es res-

ponsabilidad únicamente de los agricultores (Gould

et al., 2018), sino de todos los actores involucrados

en la cadena de comercialización y consumo. De

hecho, los mismos agricultores reconocen que se les

atribuye la disminución de insectos, la pérdida de

biodiversidad en general y el uso excesivo de pes-

ticidas. Sin embargo, ellos también consideran esto

como un problema multicausal (Busse et al., 2021).

La aplicación de pesticidas tiene muchos impac-

tos, pasando por la contaminación del suelo, la sa-

lud humana y el ambiente (Budzinski and Couder-

chet, 2018). De hecho, esta es una de las prácticas

agrícolas que más afecta a la agrobiodiversidad

(Mengistie et al., 2017). Los estudios conﬁrman el

impacto negativo de los insecticidas sobre la en-

tomofauna, observándose disminuciones y/o pér-

didas de la misma (Catarino et al., 2019; Goulson,

2019). Entre otras cosas los cientíﬁcos responsabili-

zan al uso de insecticidas, con los efectos dañinos

más extensos (Chemnitz, 2022). Se cree que el uso

intensivo de insecticidas acelera la adaptación de

plagas, haciendo más sensibles a insectos benéﬁcos

(Potts et al., 2010; Chivian and Bernstein, 2015). Por

ejemplo, la sinergia de fungicidas IBE + neonicoti-

noides ha ocasionado mayor mortalidad de la abeja

solitaria Osmia lignaria, el abejorro Bombus terres-

tres yApis mellifera (Botías and Sánchez-Bayo, 2018).

Esto evidencia una crisis mundial de abundancia,

diversidad y biomasa de insectos, especialmente

polinizadores, ocasionado entre otras razones por

actividades antrópicas con paisajes agrícolas indus-

trializados (Forister et al., 2019).

Se estima que un 35% de la producción mundial

de alimentos depende de la polinización animal

(Klein et al., 2007; Sawe et al., 2020). De hecho, se ha

documentado que entre el 5% y el 8% de la produc-

ción mundial de cultivos se perdería sin la polini-

zación entomóﬁla (Aizen et al., 2009). En términos

económicos, la producción agrícola resultante de la

polinización animal se ha estimado entre 235 y 577

mil millones de dólares (Sawe et al., 2020). Se ha

demostrado la relación entre el efecto nocivo de los

plaguicidas sobre la entomofauna benéﬁca (espe-

cíﬁcamente polinizadores) y los impactos sobre el

rendimiento ﬁnal (Pacíﬁco da Silva et al., 2015; Stan-

ley et al., 2015; de Oliveira et al., 2019). Entender la

composición de la entomofauna y sus interacciones

podría contribuir a mejorar el conocimiento de los

agricultores y cambiar sus prácticas agrícolas (Ma-

grach et al., 2019).

Una de las ventajas más usadas ha sido la combi-

nación de muchos elementos como el control bioló-

gico y la diversidad botánica inter e intraespecíﬁca,

compuestos volátiles sintéticos y la defensa induci-

da, el manejo integrado de plagas (MIP) (Stenberg,

2017). Sin embargo, el MIP no ha considerado insec-

tos como los polinizadores, afectados también por

prácticas agrícolas. Por lo tanto, se ha demostrado la

necesidad de incorporar estrategias que consideren

los polinizadores dentro del MIP, buscando reducir

su exposición a los plaguicidas (Egan et al., 2020).

Estos autores han propuesto una transición del MIP

al MIPP (la segunda “P” para polinizadores).

Se buscó incorporar este enfoque, representán-

dolo en las interrelaciones existentes entre las “4P”;

plaguicidas, plagas, polinizadores y productividad

(Figura 1). El uso de plaguicidas en la agricultura

busca controlar las plagas (Figura 1a), pues se cono-

ce de su efecto negativo sobre la productividad (Fi-

LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Artículo cientíﬁco/Scientiﬁc paper

CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

gura 1b). En consecuencia, el uso de plaguicidas es

para muchos agricultores una necesidad para mejo-

rar (sin disminuir) la productividad del cultivo (Fi-

gura 1c). Al igual que en las plagas, los plaguici-

das generalmente tienen un efecto negativo sobre

los polinizadores (Figura 1d). Dependiendo del cul-

tivo, estos pueden tener un efecto neutro o positivo

sobre la productividad del cultivo (Figura 1e). Es-

tas relaciones demuestran la necesidad de conside-

rar los insectos-plagas como benéﬁcos al momento

de evaluar el efecto de los insecticidas sobre la pro-

ductividad de los cultivos.

Figura 1. Relaciones entre el efecto del uso de plaguicidas sobre la entomofauna y la productividad. Figura modiﬁcada de

Struelens et al. (2021).

Resulta interesante analizar la transición del

MIP al MIPP en un sistema agrícola donde se vean

representadas estas relaciones. En un estudio pre-

vio, Struelens et al. (2021) reportan que las aplicacio-

nes de insecticidas en Ecuador afectan la entomo-

fauna en sistemas de pequeños agricultores andinos

de chocho Lupinus mutabilis Sweet. Estos autores en-

contraron un impacto signiﬁcativo en la reducción

de los polinizadores, por el número de aplicaciones

de plaguicidas (p=0,021; path coefﬁcient= -0,892),

sin una reducción clara de las poblaciones de pla-

gas. Sin embargo, estas conclusiones están respal-

dadas con un número limitado de campos (en total

menos de 20) y se necesita profundizar en las re-

laciones entre insecticidas, plagas, polinizadores y

cultivos. Aunque el chocho es una planta autóga-

ma, la calidad de su producción puede depender

en una medida signiﬁcativa de los insectos polini-

zadores. Por lo tanto, este es un modelo de cultivo

interesante para analizar el efecto combinado de

los insecticidas y su impacto sobre la entomofauna.

Cowling et al. (1998) reportan una tasa de poliniza-

ción cruzada entre 4 y 11%; por otra parte, Caligari

et al. (2000) en sus experimentos encontraron una

tasa de exogamia que alcanzaba el 58,8%. Struelens

et al. (2021) reportaron un 10,5% de incremento del

número de semillas de chocho por la visita de in-

sectos polinizadores.

El chocho se encuentra en varios países andinos.

En Ecuador, las zonas de mayor producción según

el ministerio de agricultura son Cotopaxi, Chimbo-

razo, Pichincha e Imbabura (SINAGAP, 2014). Sus

granos son ricos en proteínas (41-51%) y ácidos gra-

sos esenciales (3-14%) (Nicklin et al., 2006). Su sim-

biosis con la bacteria Bradyrhizobium ﬁja nitrógeno

atmosférico (entre 30 y 70kg de N/ha), enriquece el

suelo (Alandia, 2018).

Sin embargo, en Ecuador la intensiﬁcación agrí-

cola de este cultivo ha estado acompañada de un

aumento en los problemas ﬁtosanitarios, principal-

mente de los ataque de herbívoros (Caicedo and

Peralta, 2000). En 2015 se reportaron alrededor de

7825,59 ha sembradas con una tendencia al incre-

mento para años posteriores (INEC, 2015). Aunque

hay pocos reportes y estudios sobre estas plagas

en la zona, se reportan principalmente barrenado-

56 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Pesticidas y su impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador

res, como el barrenador del tallo (Agromyzidae), o

la mosca del ápice (Anthomyiidae), omnipresente

en casi toda la fenología del cultivo (Mina et al.,

2017). Lo interesante es que el ataque de esta plaga

podría sugerir un mayor crecimiento de órganos re-

productivos en el chocho, conocido como efecto de

sobrecompensación (Struelens et al., 2021). García

and Eubanks (2019) muestran 86 estudios que docu-

mentan ejemplos de sobrecompensación de insectos

por parte de 67 especies de plantas que representan

a 26 familias.

La aplicación de insecticidas es la primera y mu-

chas veces única opción de los agricultores ecua-

torianos para controlar las plagas. De hecho, una

práctica común es mezclar varios pesticidas a ma-

nera de “cócteles”. Sherwood et al. (2005) por ejem-

plo, reportan que agricultores mezclaban hasta siete

productos en un mismo “brebaje”, a veces produc-

tos con el mismo ingrediente activo o el mismo

mecanismo de control. En teoría estos cócteles aho-

rran tiempo y trabajo con una mayor eﬁcacia en

el control de plagas y enfermedades. Sin embargo,

es arriesgado hacer estas mezclas sin información

de las etiquetas de los químicos (Mengistie et al.,

2017). Las mezclas de pesticidas resultan un tema

preocupante para la salud humana debido a sus

posibles efectos sinérgicos sobre la toxicidad. Las

mezclas de pesticidas con el mismo mecanismo de

acción (MoA) a menudo muestran efectos aditivos,

mientras que aquellos con diferentes MoA produ-

cen efectos que son difíciles de calcular (Hernández

et al., 2017). En Ecuador el problema se agudiza,

pues como lo reporta el gobierno de Ecuador, mu-

chos de los alimentos consumidos superan los Lí-

mites Máximos de Residuos (LMR) de pesticidas

permitidos para el consumo humano.

El presente estudio fue diseñado para responder

a tres preguntas principales:

(i) ¿Cómo afecta el uso de insecticidas a las pla-

gas y los polinizadores (relaciones a y d en la

Figura 1)?

(ii) ¿El uso de insecticidas y sus impactos sobre la

entomofauna afectan al rendimiento de cam-

pos agrícolas (relaciones b, c en la Figura 1)?

(iii) ¿Cuál es la relación entre el nivel de las pla-

gas principales (barrenadores) y el rendimien-

to del chocho (relación d en la Figura 1)?

2 Materiales y Métodos

2.1 Sitios de estudio

El estudio se llevó a cabo en 79 campos de agricul-

tores, entre enero y noviembre de 2021 en la sie-

rra centro-norte de Ecuador (Figura 2). Los cam-

pos se ubicaron en las parroquias de Alaquez, Co-

chapamba, Cusubamba, Eloy Alfaro, Guaytacama,

Juan Montalvo, La Matriz y Pujilí (Tabla 1). Las zo-

nas de estudio y los agricultores se eligieron por: i)

niveles de intensiﬁcación en el paisaje agrícola (den-

sidad de plantación y/o número de especies pre-

sentes en una superﬁcie determinada); ii) prácticas

agrícolas (ej. uso o no de insecticidas), iii) trabajos

previos de investigación y capacitación con agricul-

tores de la zona y, iv) interés del agricultor para par-

ticipar en la investigación.

2.2 Diseño del estudio

Se realizaron tres actividades. La primera fue el mo-

nitoreo de la aplicación de insecticidas en los cam-

pos de agricultores, la segunda fue el monitoreo de

las poblaciones de insectos y la tercera fue estudiar

la variabilidad del rendimiento.

2.2.1 Registro de aplicaciones de insecticidas en

campos de agricultores

Inicialmente se establecieron dos tratamientos: i)

Con químico; campos con aplicación de insectici-

das químicos sintéticos, y ii) Sin químico; campos

con aplicación de insecticidas de tipo orgánico. Sin

embargo, también se identiﬁcaron campos donde

los agricultores no aplicaron ningún tipo de control

sobre las plagas. En deﬁnitiva, se establecieron 39

campos con químico, 34 campos sin químico y 6

campos sin aplicación de control.

Cada agricultor eligió el tratamiento a utilizar,

incluyendo riegos, deshierbas, frecuencia de con-

troles ﬁtosanitarios, todo adquirido por su ﬁnancia-

miento. En todos los campos se usó la semilla de

la variedad de chocho INIAP-450 Andino, y fue de-

sinfectada con el químico recomendado y usado por

técnicos de la zona (Tiabendazol+Tiametoxam). Los

campos sin químico usaron estrategias orgánico-

biológicas como caldos minerales y extractos de

plantas. Estas estrategias fueron proporcionadas

por los agricultores y la universidad local. Para los

tratamientos con químicos se usaron ingredientes

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CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

activos comúnmente aplicados por los agricultores

(Tabla 2).

Tabla 1. Características bioclimáticas y tratamientos aplicados en los sitios de estudio, Cotopaxi 2021.

Sitios Alaquez Carrillo Chan Cuturivi Guaytacama La

Merced Cachipata Yugshiloma

Total de

campos

evaluados

Tamaño

promedio

campos

evaluados

(m2)

1850 1387 2125 985 1218 2367 2944 846

Cultivos

principales

Fréjol,

haba,

maíz

Maíz Arveja,

fréjol

Arveja,

cebada,

papa

Arveja,

fréjol,

maíz

Maíz Maíz,

papa Maíz

Características

Bioclimáticas

Altitud

(msnm) 3044 3032 2918 3503 2948 2950 3336 2900

Precipitación

promedio

durante los

días de

monitoreo

(mm/día)

8,67 7,88 8,15 10,22 7,68 8,44 8,9 9,75

Temperatura

(◦C) 12 11 13 11 11 13 10 11

Número de

Tratamientos

Con

químicos 4 6 1 13 5 2 9 2 42

Sin

químicos 8 4 2 6 6 1 1 3 31

Sin

control de

plagas

2 1 1 1 1 0 0 6

El 70% de los agricultores que aplicaron trata-

mientos químicos usaron insecticidas organofosfo-

rados y piretroides, con un rango ente 1 y 4 aplica-

ciones antes de la etapa de ﬂoración. Por otro lado,

el 95% de los campos sin tratamiento químico usa-

ron caldos minerales y extractos de plantas (Tabla

2).

2.2.2 Toma de datos

A través de encuestas se colectaron datos sobre el

uso y aplicación de productos químicos (ingredien-

te activo, dosiﬁcación, frecuencia de aplicación). Pa-

ra esto, se contó con la autorización del comité de

ética de investigación (CEISH) de la Pontiﬁcia Uni-

versidad Católica de Ecuador (PUCE). Cada agri-

cultor ﬁrmó un consentimiento informado en rela-

ción con las actividades de investigación. Además

de los talleres se realizaron visitas y monitoreos pe-

riódicos a cada campo experimental. En dichos ta-

lleres se proporcionó información de las actividades

del experimento y cada agricultor fue responsable

de aplicar el tratamiento elegido (Figura 3E). Las se-

siones presenciales se desarrollaron entre marzo y

noviembre 2021, bajo un protocolo de bioseguridad

preestablecido debido a la pandemia.

2.2.3 Monitoreo de poblaciones de insectos en cam-

pos de agricultores

Se usaron trampas pegantes y trampas de plato pa-

ra capturar insectos voladores reportados como en-

tomofauna asociada al chocho (Mina et al., 2017).

Para muestrear los insectos plaga se usaron tram-

pas pegantes plásticas amarillas, A4 (21 ×29,7 cm)

(Ali et al., 2019), colocadas a la altura del cultivo (Fi-

gura 3A). La distancia y número de trampas estuvo

en función del área del campo muestreado, una por

cada 1000m2(Heinz et al., 1992; Willett et al., 2020).

58 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Pesticidas y su impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador

Figura 2. Ubicación continental y regional de los sitios de estudio ubicados en la sierra ecuatoriana. Distribución de los campos

experimentales según el tratamiento aplicado.

Luego de 10 a 12 semanas después de la siembra

se colocaron trampas pegantes. Las trampas se deja-

ron en campo una sola vez por 72 horas (Shah et al.,

2020). Para el análisis del efecto de los insecticidas

en plagas se escogieron dos insectos identiﬁcados

como plaga en esta etapa del cultivo i) el barrenador

del ápice (Díptera/Anthomyiiidae, posiblemente

Lasiomma sp. ver (Struelens et al., 2021)) (Figura

3C) y ii) Mariquita negra (Coleóptera/Merylidae,

Astylus bourgeoisi). Se registró la abundancia de una

tercera plaga Agromyzidae (posiblemente Liriomy-

za sp.) encontrada durante el muestreo destructivo.

LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

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CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

Tabla 2. Tratamientos utilizados por los agricultores para el control de insectos plagas, Cotopaxi 2021

Insecto a

controlar

Tratamiento con químico

Grupo químico (GQ)

Clase toxicológica (CT)

Modo de acción (MA)

Tratamiento sin

químico

SIEMBRA

Delia platura

Agrotis sp.

Agriotes sp.

GQ: carbamatos oxima

Aceite de Neem

Insecticida orgánico

2-2-1 (jengibre+ají+ajo)

Microbios con extracto de

hierbas amargas

CT: Ib Altamente peligroso

MA: Inhibidores de la

colinesterasa

GQ: Piretroides y Piretrinas

CT: II Moderadamente

peligroso

MA: actividad insecticida por

contacto e ingestión sobre el

sistema nervioso

GQ: Organofosforados

CT: II Moderadamente

peligroso

MA: Inhibidor de la

acetilcolinesterasa

GQ: Organofosforados

CT: III Ligeramente

peligroso

MA: Inhibidor de la

acetilcolinesterasa

ETAPA VEGETATIVA

Lasiomma sp.

Liriomyza sp.

GQ: Neonicotinoides +

Fenilpirazoles (Fiproles)

Aplicación de Caldos

Sulfocálcicos

Aplicación de Caldos

de Ceniza

Abonos foliares

(aminoácidos)

CT: II Moderadamente

peligroso

MA: Fipronil, bloquea el

efecto del neurotransmisor

GABA

(ácido γ-aminobutírico)

GQ: Análogos de la

nereistoxina

CT: II Moderadamente

peligroso

MA: Insecticida de acción

estomacal y de contacto

Para el registro de insectos polinizadores se colo-

caron trampas de plato de color amarillo a la altura

de las ﬂores (Figura 3B). En cada trampa se pusie-

ron 200 mL de agua y 5mL de jabón líquido neutro

(Saunders and Luck, 2013; Padron et al., 2021). Se

recogieron luego de 72 horas (Shah et al., 2020), y

los insectos se pusieron en frascos herméticos con

alcohol al 70% para su posterior morfoespeciación.

La identiﬁcación de estos insectos se apoyó en cla-

ves taxonómicas y la herramienta de ciencia ciuda-

dana “iNaturalist” (Inaturalist, 2022).

2.3 Registro de variables relacionadas al

daño y rendimiento

Adicionalmente se evaluaron los niveles de daño.

Para esto se marcaron 10 plantas/campo en etapa

vegetativa, y se realizó un muestreo destructivo. En

cada planta se registraron la altura en referencia al

tallo central y el número de ramas. Estas variables

se relacionan con la respuesta de las plantas fren-

te al ataque característico de los barrenadores estu-

diados (Struelens et al., 2021). La altura se registró

en centímetros desde la base del tallo hasta el ápice

60 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Pesticidas y su impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador

del eje central. El número de ramas se registró con-

tabilizando las ramas con los órganos reproducti-

vos (vainas y/o ﬂores) (Garibaldi et al., 2016). Estas

variables se complementaron con la abundancia de

tres plagas encontradas en el muestreo destructivo:

i) barrenador del ápice (Díptera/Anthomyiidae), ii)

barrenador del tallo (Díptera/Agromyzidae) y iii)

polillas (Lepidóptera).

Figura 3. Métodos usados en este estudio (a). trampas pegantes, (b) trampas de plato, (c) mosca barrenadora ápice (Anthomyii-

dae/plaga), (d) Eristalis tenax (Syrphidae/polinizador), (e) agricultora aplicando tratamientos de control de plagas.

2.4 Análisis de datos

Se realizaron comparaciones según el tratamiento

aplicado por el agricultor durante el ciclo de cul-

tivo. Se analizaron las diferencias en las plagas y

polinizadores entre cada tipo de tratamiento con un

Análisis de Varianzas (ADEVA). Para los insectos

plaga (Astylus bourgeoisi y Anthomyiidae) se uti-

lizaron conteos de las trampas pegantes; para los

Agromyzidae y polinizadores se utilizaron conteos

de las trampas de plato. Se eligieron los nueve gru-

pos de insectos visitadores de ﬂores más abundan-

tes registrados en los 79 campos. También se evaluó

el efecto de los tratamientos sobre el rendimiento

del cultivo, dato proporcionado por el agricultor

después de la cosecha.

Además del análisis de los insecticidas en pla-

gas, polinizadores y productividad, se analizó la re-

lación entre las plagas y productividad de la planta

(relación d en la Figura 1). Para ellos se creó un Ín-

dice de Productividad (IP), donde se sumaron ﬂores

y vainas de cada planta; ese valor se dividió para el

número de plantas evaluadas en cada campo.

En las 10 plantas donde se evaluó la produc-

tividad también se contabilizaron el número total

de barrenadores mediante un muestreo destructi-

vo. Se sumaron todas las larvas encontradas tan-

to para Anthomyiidae, Agromyzidae y polillas. Se

compararon con el índice de productividad obteni-

do para cada campo a través del modelo no lineal

tipo poisson. Para ajustar los datos al modelo lineal

se realizó una transformación logarítmica (Log +1),

para la distribución normal y homocedasticidad de

la varianza. Todos los análisis estadísticos se realiza-

LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Artículo cientíﬁco/Scientiﬁc paper

CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

ron utilizando el programa Past 4 project (Hammer

et al., 2001) y el programa R v1.3.959 (R Core Team

2020).

3 Resultados

Abundancia y diversidad de la entomofauna

muestreada

En el marco de este experimento se pudieron

identiﬁcar 13 morfoespecies de insectos asociados a

los campos de chocho. Se clasiﬁcaron en dos grupos

funcionales plagas y polinizadores sean estos direc-

tos o indirectos. Se identiﬁcaron 4 órdenes y 12 fa-

milias de los insectos, de un conjunto de aproxima-

damente 12,000 individuos recolectados. El orden

que registró mayor abundancia fue díptera, con un

74%, seguido por coleóptera con un 18%, el restan-

te 8% fueron himenópteros y lepidópteros. A conti-

nuación, se presentan los principales resultados que

ayudan a responder las preguntas planteadas en es-

te estudio.

3.1 Efecto de los plaguicidas sobre plagas,

polinizadores y rendimiento

Los tratamientos aplicados muestran la variabili-

dad en la respuesta de las abundancias de los tres

insectos plaga analizados. En los 3 casos se observa

que el tratamiento sin control fue el que registró me-

nor número de plagas. Por otro lado, para el caso de

A. bourgeoisi y Agromyzidae se puede observar una

ligera tendencia de una menor abundancia para el

tratamiento sin químico, tendencia no observada en

el caso de Anthomyiidae. Sin embargo, estadística-

mente, no se han encontrado efectos signiﬁcativos

de los tratamientos sobre la abundancia de las tres

plagas (p>0,05, Figura 4).

Para los polinizadores, se consideraron los 9

grupos de insectos más abundantes, reportados co-

mo polinizadores de varios cultivos que se encuen-

tran en ﬂoración. Los insectos analizados fueron

Eristalis sp., Apis melífera, las moscas de las fami-

lias Stratiomyidae, Tachinidae, Sarcophagidae, Ca-

lliphoridae, Bibionidae, Syrphidae e himenópteros

de la familia Halictidae. Sin embargo, el registro

de todos los insectos muestreados y subidos en la

aplicación iNaturalist resultó en 52 morfoespecies

diferentes (Inaturalist, 2022).

Algunas especies de interés como polinizadores

son: Eristalis tenax yEristalis bogotensis (Syrphidae)

Cynomya cadaverina, Lucilia sericata, Calliphora vicina

yChrysomya megacephala (Calliphoridae), Augochlo-

rella aurata, Caenohalictus sp., Pseudaugochlora sp. y

Neocorynura sp. (Halictidae). Otros insectos identi-

ﬁcados incluyeron géneros como Hedriodiscus sp.,

Netelia sp., Megachile sp., Eriothrix sp., Peralia sp. y

Panzeria sp.

El efecto de los 3 tratamientos aplicados sobre

la abundancia de los polinizadores varió en fun-

ción del insecto considerado. Para insectos como

Apis mellífera, Stratiomyidae, Tachinidae, Sarcopha-

gidae, Bibionidae y Syrphidae, no se encontraron

diferencias estadísticas en las abundancias (ADE-

VA, p>0,05, Figura 5). Por otra parte, para insectos

como Eristalis sp., Calliphoridae y Halictidae, se

encontró una abundancia menor en campos trata-

dos con químico (ADEVA, p<0,05, Figura 5). Las

comparaciones por pares de tratamientos obtuvie-

ron los siguientes resultados: i). sin control vs. sin

químicos no fue signiﬁcativa (ADEVA, p<0,17), ii).

sin control vs. químico fue signiﬁcativa. Según Tu-

key al 5% el tratamiento donde se registró menor

abundancia de insectos benéﬁcos fue el químico

con 1,78 insectos promedio (ADEVA, p<0,002), iii).

Sin químicos vs. químicos fue signiﬁcativa. Según

Tukey al 5% el tratamiento donde se registró me-

nor abundancia de insectos benéﬁcos fue el químico

(ADEVA, p<0,004).

La altura promedio de las plantas evaluadas fue

de 0,97m con una desviación estándar de 0,24. El

número de ramas promedio calculado fue de 9,37;

con una desviación estándar de 2,45. Con relación

al daño que causan las plagas barrenadoras en el

tallo principal (medida registrada como altura de

planta), no se ha encontrado ningún efecto signiﬁ-

cativo de los tratamientos en los campos estudiados

(p=0,903; Figura 6A). Por otro lado, se puede ob-

servar que los campos donde se realizaron aplica-

ciones de insecticidas químicos tuvieron plantas de

chocho con un mayor número de ramas (ADEVA,

p=0,038; Figura 6B).

62 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Pesticidas y su impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador

Figura 4. Efecto de los tratamientos sobre la abundancia de insectos plaga monitoreados con trampas pegantes (A y C) y trampas

de plato (B).

En cuanto a productividad estimada de chocho

donde se contabilizaron ﬂores y vainas de 10 plan-

tas/campo tomadas al azar, se observó una gran va-

riabilidad en los diferentes campos, sin efecto signi-

ﬁcativo de ningún tratamiento (p>0,05, Figura 7).

Por otra parte, se obtuvo una correlación positiva

(r=0,19) entre el rendimiento ﬁnal reportado por

los agricultores y el índice de productividad calcu-

lado.

3.2 Relación plagas - productividad

Se calculó una relación lineal positiva débil, entre

el número de barrenadores (r2=0,047; Figura 8)

y el índice de productividad calculado. Existe una

tendencia donde a mayor número de barrenadores

dentro de la planta, mayor productividad de esta

planta. Sin embargo, se observa gran variabilidad

en los resultados y algunas plantas con pocos ba-

rrenadores también tuvieron índices de productivi-

dad tan altos como plantas con muchos barrenado-

res. La Figura 8 muestra una pendiente ligeramente

LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Artículo cientíﬁco/Scientiﬁc paper

CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

más marcada después de cierto umbral de plagas

(log barrenadores=1,5); esto puede sugerir la sobre- compensación inicia luego de cierto nivel de ataque.

Figura 5. Efecto de los tratamientos sobre la abundancia de insectos benéﬁcos monitoreados con trampas de plato.

4 Discusión y Conclusiones

Existieron varios factores no tomados en cuenta,

como la heterogeneidad del suelo, el manejo de

cultivos circundantes, residualidad de insecticidas

sistémicos y los hábitats naturales que podrían es-

tar rodeando los campos de estudio. Por otra parte,

el n analizado aporta un nivel de análisis que com-

prueba las hipótesis planteadas en estudios previos

por el mismo equipo de investigación. No obstante,

es importante resaltar los límites del método ex-

perimental, que generalmente analiza un número

limitado de variables a la vez.

Efecto de los insecticidas sobre insectos plaga

Este estudio mostró que para el caso de los insec-

tos plaga, no se encontraron efectos signiﬁcativos

en ninguno de los tratamientos sobre las abundan-

cias de plagas, tal como lo señala Struelens et al.

64 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Pesticidas y su impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador

(2021) en un estudio previo. Este resultado se obser-

vó inclusive en el tratamiento donde el agricultor

no realizó ninguna acción de manejo.

Es decir, tanto los insecticidas químicos, como

los orgánicos aplicados durante este estudio no es-

tarían siendo efectivos para el control de las plagas

mencionadas, sin disminución de sus poblaciones.

La hipótesis es que dichos resultados podrían es-

tar relacionados a dos condiciones: i). los ingredien-

tes activos aplicados por los agricultores no son los

adecuados para controlar el tipo de plagas evalua-

das y ii). la ecología de las tres plagas analizadas, ya

que probablemente las aplicaciones de insecticidas

estarían alcanzando los estadios larvales en el inte-

rior del tallo en dosis subletales sin causar mayor

control.

Figura 6. Relación entre los tratamientos y las medidas de daño por plagas barrenadoras. (A) Altura de planta en m, (B) Número

de ramas.

En el primer caso es importante mencionar que

en el 79,6% de los campos manejados con trata-

miento químico se usaron solamente 3 ingredientes

activos: profenofos (inhibidor de acetilcolinestera-

sa), lambdacyhalothrina y cipermetrina (modula-

dores del canal de sodio), los 3 insecticidas de con-

tacto. El 61% de los campos manejados en el experi-

mento recibió asesoría de un vendedor de químicos

o un agrónomo para adquirir un producto quími-

co. Como lo señala Aga (2018), la dependencia de

los agricultores ante la asesoría de los vendedores

de químicos resulta un factor determinante al mo-

mento de controlar sus plagas. Zibaee and Malagoli

(2020), concluyen que podrían existir efectos en do-

sis subletales aún no evaluados para estas plagas.

Probablemente esto podría generar resistencia fren-

te a estos ingredientes activos.

En base a estudios y muestreos previos se ha

podido evidenciar la presencia de la plaga barrena-

dor del ápice durante gran parte de ciclo de cultivo

(Mina et al., 2017). El oriﬁcio por donde entra el

barrenador del ápice suele ser usado como puerta

de ingreso de los otros dos barrenadores encontra-

dos en el muestreo destructivo. Inclusive se han

evidenciado relaciones tróﬁcas entre plagas, donde

las larvas de ciertas polillas barrenadoras depredan

larvas/pupas de la mosca barrenador del ápice.

Efecto de los insecticidas sobre insectos poliniza-

dores

El estudio realizado indica un efecto negativo

de los insecticidas usados sobre las abundancias de

ciertos insectos polinizadores de chocho. Este efecto

se evidenció en dípteros como Eristalis sp, Callipho-

ridae e himenópteros de la familia Halictidae, todos

insectos de tamaño considerable que aportan en

la polinización directa o indirecta de leguminosas,

como lo señalan Miguel-Peñaloza et al. (2019). Estu-

dios como el de Catarino et al. (2019), también han

reportado efectos variables de acuerdo al polini-

zador involucrado y al ingrediente activo químico

analizado. Otro punto a tener en cuenta es el efec-

to residual real de químicos sistémicos como los

neonicotinoides sobre los polinizadores (Wen et al.,

2021). En el caso del chocho, algunos agricultores

han optado por el uso de este tipo de productos pa-

LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Artículo cientíﬁco/Scientiﬁc paper

CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

ra desinfectar su semilla al momento de la siembra,

por lo que sería interesante considerar la variable

residualidad.

Para el caso de Eristalis sp. (Figura 3D; Figura

5) y otros syrphidae, se han observado visitas de

adultos en ﬂores de chocho. Sin embargo, es necesa-

rio identiﬁcar cuánto estarían inﬂuyendo en la po-

linización de este cultivo, al igual que Calliphori-

dae y Halictidae. No obstante, los resultados obteni-

dos muestran que la abundancia de estos fue menor

en campos donde se utilizaron productos químicos

(¯x=1; sd = 1,9) en comparación con el tratamiento

control (¯x=5,1; sd = 7,5). En cuanto a los syrphidae,

estos son polinizadores importantes con altas tasas

de visitas ﬂorales y capacidad de transporte de po-

len. De hecho, el género Eristalis sp. es el visitador

ﬂoral más representativo por parte de las moscas

sírﬁdas (Dunn et al., 2020). Los Eristalis sp. vuelan

de mayo a octubre, épocas donde el cultivo de cho-

cho está en ﬂoración. Son cosmopolitas, por lo que

no siempre resultan ser polinizadores directos, po-

linizando gran variedad de plantas, incluyendo las

leguminosas (Temreshev et al., 2017).

Figura 7. Relación entre tratamientos y rendimiento. (A) tratamientos vs. índice de productividad, (B) índice de productividad

vs. rendimiento.

Muchas veces los análisis de polinizadores se

centran exclusivamente en las abejas, sin embargo,

en este estudio se resalta el rol de otros grupos co-

mo estas moscas. En comparación con las abejas,

las moscas son menos sensibles a la degradación y

fragmentación del hábitat. Por tanto, su papel como

polinizadores en hábitats agrícolas degradados se

potencializa mucho más (Chakraborty et al., 2021).

Estudios como los de Garibaldi et al. (2020), han

demostrado que el rendimiento de los cultivos au-

menta linealmente con la riqueza de polinizadores

(cantidad de especies). En el caso de L. mutabilis,

Caligari et al. (2000), han reportado que existiría

al menos un 58,8% de exogamia, misma que po-

dría ser aprovechada por la diversidad de insectos

que visitan las ﬂores de este cultivo. Justamente

esa diversidad de insectos observados durante la

ﬂoración provoca la necesidad de desarrollar una

metodología que conﬁrme la efectividad que estos

insectos pueden tener sobre la polinización de Lu-

pinus.

Efecto de los pesticidas sobre rendimiento y posi-

ble sobrecompensación

El número de ramas, registrada como variable

respuesta-daño, fue mayor en campos con aplica-

ción de químicos (Figura 6B). Esto sugiere que el

uso de los químicos analizados no afecta direc-

tamente a las plagas en cuestión (Anthomyiidae,

Agromyzidae y polillas). Al parecer, el ataque de es-

tas plagas predispone a la planta a una reacción que

al ﬁnal puede repercutir positivamente en el rendi-

miento (García and Eubanks, 2019). Se compararon

los datos promedio de número de vainas/plantas

sanas vs. plantas atacadas por barrenadores y es-

tas últimas tuvieron 70% más ﬂores que las plantas

sanas. La hipótesis es que el ataque de los barre-

nadores no tiene un impacto negativo decisivo al

limitar el crecimiento del eje central, pues del total

de plantas evaluadas el 95% tuvo el ataque de estas

plagas. Sin embargo, la herbivoría de estos insec-

tos provoca un incremento de ramas laterales, un

mayor número de ﬂores y vainas lo que en teoría

66 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Pesticidas y su impacto sobre la entomofauna en ﬁncas de agricultores andinos de Ecuador

potencia la productividad.

Este posible efecto de sobrecompensación nece-

sita analizarse a profundidad (año 2 de este experi-

mento), para comprender cuál es el umbral de da-

ño tomando en cuenta las variables de incidencia

y severidad. No obstante, existen reportes sobre el

efecto de sobrecompensación al duplicar los ren-

dimientos (comparando plantas sanas vs. plantas

afectadas) (Poveda et al., 2018), además de meta-

análisis que muestran evidencia de sobrecompensa-

ción vegetativa y reproductiva. La comprensión de

estos mecanismos subyacentes pueden ser una vía

de investigación para mejorar el manejo integrado

de plagas y limitar el uso de insecticidas (García and

Eubanks, 2019).

Figura 8. Relación entre el índice de productividad y el número total de plagas barrenadoras encontradas dentro de las plantas

evaluadas (n = 770).

En conclusión, las interrelaciones entre los insec-

ticidas, plagas, polinizadores y productividad del

cultivo en el agro sistema analizado no se cumplen

tal como están representadas anteriormente en la

Figura 1. El uso de insecticidas tiene como objetivo

directo controlar plagas (a), pero como se demostró,

los insecticidas comerciales más recomendados en

el mercado para el cultivo de chocho no tienen un

efecto claro de control sobre las plagas analizadas.

La ecología de las principales plagas de chocho,

que se desarrollan barrenando tallos y otros órga-

nos, limita en parte las estrategias de control que se

pueden aplicar independientemente.

En este punto también es necesario tomar en

cuenta que la aplicación de insecticidas también

afecta los enemigos naturales (ej. microhimenópte-

ros Pteromalidae), encontrados durante el muestreo

destructivo. Por otro lado, se espera que los insectos

plaga tengan un efecto negativo sobre la productivi-

dad (d), pero esto también puede ser relativo, pues

deben considerarse mecanismos subyacentes como

la sobrecompensación.

Con respecto a la relación uso de insecticidas-

polinizadores (b), es por demás conocido el efecto

dañino del uso de químicos sobre los polinizadores

(Sánchez-Bayo and Wyckhuys, 2019). Sin embargo,

LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 41(1) 2025:53-71.

Artículo cientíﬁco/Scientiﬁc paper

CONSERVACIÓN Mina, D., Cayambe, J., Cárdenas, T., Navarrete, I. y Dangles, O.

para entender mucho más estos efectos se nece-

sita profundizar en las interacciones polinizador-

planta, que para el caso de plantas de uso agrí-

cola son altamente especializadas (Aguado et al.,

2019). Esto permitirá entender mejor las relacio-

nes ecológicas implícitas. Con respecto a la relación

plaguicidas-productividad, como lo muestra Scar-

lato et al. (2022), el uso de pesticidas (especialmente

insecticidas), no siempre tienen una relación fuerte

con los rendimientos del cultivo analizado.

Es importante que los resultados como los de

este estudio puedan transmitirse a los agricultores

(Wyckhuys et al., 2019). En este caso especíﬁco, las

evidencias del pobre o casi nulo efecto de control

que tienen los insecticidas sobre las plagas o el co-

nocimiento sobre mecanismos como la sobrecom-

pensación pueden contribuir a reducir el uso y de-

pendencia de los agroquímicos. Además, la parte

social y la investigación participativa jugaron un

papel determinante en este estudio, especíﬁcamen-

te sobre la aplicación de tratamientos. Esto debido

a que para algunos casos los agricultores no aten-

dieron a tiempo a las recomendaciones de los in-

vestigadores y las plagas complicaron la salud de

sus cultivos. Llevar a cabo una investigación partici-

pativa ayuda a entender la variabilidad y heteroge-

neidad del campo; sin embargo, esto puede ser un

gran reto, precisamente por la inmensa variabilidad

que aumenta con las decisiones de cada agricultor.

El año 2021 fue un año bastante atípico en los nive-

les de precipitación y temperatura, lo que inﬂuye en

la biología de las plantas, las plagas y los poliniza-

dores.

Agradecimientos

Este trabajo recibió ayuda del Instituto Francés pa-

ra la Investigación y Desarrollo IRD, y la Fundación

Mcknight programa CRFS (EEUU, https://www.

ccrp.org/), en el marco del proyecto de investiga-

ción: Agro-ecological Management of crop Insects:

towards a sustainable collective GOal for Farmers

(AMIGO). Además, se agradece a los asistentes de

campo y agricultores que consintieron ser parte del

estudio.

Contribución de los autores

D.M: Conceptualización, Curación de datos, Inves-

tigación, Metodología, Administración de proyec-

to, Software, Validación, Escritura– borrador origi-

nal; J.C.: Conceptualización, Investigación, Metodo-

logía, Supervisión, Validación, Escritura– revisión y

edición; T.C.: Curación de datos, Análisis formal,

Metodología, Software, Escritura– revisión y edi-

ción; I.N.: Curación de datos, Análisis formal, Me-

todología, Software, Escritura– revisión y edición;

O.D.: Conceptualización, Curación de datos, Ad-

quisición de ﬁnanciación, Investigación, Metodolo-

gía, Administración de proyecto, Recursos, Super-

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