Artículo científico / Scientific paper
BIOTECNOLOGÍA
pISSN:1390-3799; eISSN:1390-8596
http://doi.org/10.17163/lgr.n37.2023.03
CAPACIDAD HOSPEDANTE DE TRES ESPECIES DE SOLANÁCEAS
DE LA SECCIÓN LASIOCARPA AL NEMATODO AGALLADOR DE LA
RAÍZ Meloidogyne incognita
HOST STATUS OF THREE SOLANACEAE SPECIES FROM LASIOCARPA SECTION
TO ROOT-KNOT NEMATODE Meloidogyne incognita
Patricio Castro-Quezada*1, Luis Pacheco-Atariguana1y Lourdes
Díaz-Granda1
1Grupo de Biotecnología Agropecuaria, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Cuenca, Cuenca, Ecuador.
*Autor para correspondencia: patricio.castro@ucuenca.edu.ec
Manuscrito recibido el 21 de octubre de 2020. Aceptado, tras revisión, el 09 de septiembre de 2021. Publicado en versión temprana el 1 de diciembre de
2022. Publicado el 1 de marzo de 2023.
Resumen
El nematodo del nudo de la raíz Meloidogyne incognita es una de las especies más peligrosas y comunes que afectan a
las solanáceas, entre ellas la naranjilla Solanum quitoense. El objetivo de este trabajo fue evaluar el potencial reproduc-
tivo de un aislamiento de M. incognita en tres especies de Solanaceas en invernadero: Solanum sessiliflorum,Solanum
hirtum (reportada anteriormente como resistente) y S. quitoense (susceptible). Plantas de las tres especies fueron sem-
bradas en maceta y a las cuatro semanas fueron inoculadas con 2500 huevos más juveniles en estado 2 (J2). El inóculo
inicial se obtuvo de raíces infestadas de plantas de S. quitoense recolectadas en huertos comerciales de naranjilla. Se
utilizó un diseño experimental completamente aleatorizado. Las variables evaluadas a los 80 días después de la ino-
culación fueron: índice de agallas (GI), factor de reproducción de nematodos (RF), peso seco del área foliar, altura
de la planta y diámetro del tallo. Se encontró que las tres especies mostraron agallamiento, pero S. sessiliflorum yS.
hirtum mostraron el menor número de nudos de raíz con valores de 33,73 y 34,73. Además, S. sessiliflorum yS. hirtum
presentaron una categoría de resistente/hipersensitivo con factores de reproducción de 0,94 y 0,85 (RF >1) respecti-
vamente, mientras que S. quitoense fue susceptible con un valor de 1,56. En términos de rendimiento de follaje (peso
seco), altura de la planta y diámetro del tallo se observó una respuesta de tolerancia en S. sessiliflorum yS. hirtum en
relación a S. quitoense.
Palabras clave: Capacidad hospedante, hipersensibilidad, nematodo agallador, Solanum hirtum,Solanum sessiliflorum.
34 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador.
Capacidad hospedante de tres especies de Solanáceas de la Sección Lasiocarpa al nematodo
agallador de la raíz Meloidogyne incognita
Abstract
Root knot nematode M. incognita is one of the most dangerous and common species affecting Solanaceae family, inclu-
ding the naranjilla crop (S. quitoense). The objective of this work was to evaluate three species of Solanaceas as hosts
(S. sessiliflorum,S. hirtum and S. quitoense) for an isolated of M. incognita in greenhouse. Plants of three species were
planted in pots and each plant was inoculated with 2500 eggs and second stage juveniles (J2). Host suitability was
assessed 80 days after inoculation. Initial inoculum was obtained from infested roots of S. quitoense plants collected
in commercial naranjilla orchards. A completely randomized experimental design was used. The variables evaluated
at 80 days after inoculation were: gall index (GI), nematode reproduction factor (RF), dry weight of the foliar area,
plant height and stem diameter. All species were galled, but S. sessiliflorum and S. hirtum showed the least number of
root knots with values of 33.73 and 34.73. Both were classified as resistant / hypersensitive with reproduction factors
of 0.94 and 0.85 (RF>1) respectively, while S. quitoense was susceptible with a value of 1.56. In terms of foliage yield
(dry weight), plant height and stem diameter, S. sessiliflorum and S. hirtum showed a tolerance response in relation to
S. quitoense.
Keywords: Host range, hypersensitive, root-knot nematode, Solanum hirtum,Solanum sessiliflorum.
Forma sugerida de citar: Castro-Quezada, P., Pacheco-Atariguana, L. y Díaz-Granda, L. (2023). Capacidad hos-
pedante de tres especies de Solanáceas de la Sección Lasiocarpa al nematodo agallador
de la raíz Meloidogyne incognita. La Granja: Revista de Ciencias de la Vida. Vol. 37(1):34-
43. http://doi.org/10.17163/lgr.n37.2023.03.
IDs Orcid:
Patricio Castro-Quezada: http://orcid.org/0000-0002-2366-2256
Luis Pacheco-Atariguana: http://orcid.org/0000-0003-1308-0495
Lourdes Díaz-Granda: http://orcid.org/0000-0003-0983-723X
LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador. 35
Artículo científico/Scientific paper
BIOTECNOLOGÍA Castro-Quezada, P., Pacheco-Atariguana, L. y Díaz-Granda, L.
1 Introducción
La naranjilla, conocida como “lulo” en Colombia,
es un importante cultivo frutal en Ecuador. Es una
planta herbácea perenne que pertenece a la familia
Solanaceae. Es considerada la “fruta dorada” de los
Andes por el color del fruto, cuyo sabor es ácido y
exótico (Ramírez, Kallarackal y Davenport, 2018).
Según Whalen y Caruso (1983) las solanáceas de
la sección Lasiocarpa se encuentran principalmen-
te en el noreste de Sudamérica y probablemente el
origen de la naranjilla está ubicado entre Colombia
y Ecuador (Morton, 1987; Council, 1989). La princi-
pal variedad cultivada es S. quitoense Var. quitoense
sin espinas. La naranjilla es un cultivo subutilizado
comúnmente para la elaboración de jugos, helados,
jaleas y otros dulces. Sin embargo, este cultivo tiene
un considerable potencial económico (Heiser, 1993).
Uno de los mayores desafíos para los produc-
tores en nuestro medio es la susceptibilidad de la
naranjilla al nematodo del nudo de la raíz M. in-
cognita y al hongo Fusarium oxysporum (Mosquera-
Espinosa, 2016). Los nematodos son parásitos bio-
tróficos capaces de infectar a más de 2000 especies
de plantas. Estos parásitos infectan las raíces de las
plantas e inducen la formación de células gigan-
tes de alimentación que conducen a una disminu-
ción en la nutrición de las plantas y la absorción de
agua. Como consecuencia, las plantas pueden mos-
trar varios síntomas como marchitamiento, retraso
del crecimiento, y rendimientos considerablemente
reducidos (Barbary y col., 2015; Ralmi, Khandaker
y Mat, 2016; El Sappah y col., 2019).
Para hacer frente a M. incognita, los agricultores
en Ecuador siembran la naranjilla en áreas recien-
temente desmontadas, libres de nematodos o usan
nematicidas aplicados directamente en el suelo (Ra-
mírez, Kallarackal y Davenport, 2018). Sin embargo,
estos productos pueden generar resistencia, afectar
la salud humana y el medio ambiente. Además, ac-
tualmente numerosos países, especialmente dentro
de la Unión Europea, han prohibido el uso de pro-
ductos químicos como el carbofuran en el control
de nematodos (Caromel y col., 2005; Barbary y col.,
2015).
El uso de cultivares resistentes puede ser el mé-
todo más económico y ambientalmente racional pa-
ra controlar los nematodos de nudos de raíz (Bar-
bary y col., 2016). En el caso de la naranjilla, la hibri-
dación o el uso de porta injertos de otras especies
de solanáceas resistentes a nematodos y compati-
bles con la naranjilla podría ser la clave para me-
jorar el rendimiento de la planta (Anderson y col.,
2005; Heiser, 1985). Existen varias especies silves-
tres emparentadas con la naranjilla como: Solanum
tequilense,Solanum vestissirmum,Solanum lasiocar-
pum,Solanum arboretum,S. sessiliflorum yS. hirtum
(Ramírez, Kallarackal y Davenport, 2018). Entre es-
tas, S. hirtum yS. arboretum han sido utilizadas como
patrones para la variedad ‘Baeza lulo’ (S. quitoense
var. quitoense) desarrolladas por el Instituto Nacio-
nal Autónomo de Investigaciones Agropecuarias
(INIAP) (Sowell y Shively, 2012; Clements y col.,
2017).
En algunos casos la hibridación entre S. quitoense
y parientes silvestres ha resultado en plantas viables
como es el caso de S. quitoense ×S. hirtum (Heiser,
1972). Se ha reportado que estos híbridos han dado
lugar a plantas en segregación con cierta resistencia
a los nematodos del nudo de la raíz (Heiser, 1993;
Ramírez, Kallarackal y Davenport, 2018). No obs-
tante, las frutas de estos híbridos tienen mal sabor
(Heiser, 1972; Ramírez, Kallarackal y Davenport,
2018) y las raíces infectadas por el nematodo pre-
sentan el desarrollo de nódulos causados por la
penetración del nematodo, lo que indica ausencia
de inmunidad (Navarrete y col., 2018). Además, al
clasificar como resistente a S. hirtum de acuerdo a
su capacidad hospedante se tomó en consideración
solamente el factor de reproducción y no el índice
de agallamiento, tal como propone el esquema mo-
dificado de Canto-Saenz (De Almeida, De A Santos
y Ryan, 1997; Sasser, Carter y Hartman, 1984).
Con respecto a S. sessiliflorum en Ecuador se han
producido los híbridos Puyo e INIAP Palora. El
híbrido comercial Puyo es resultado de una cruza
entre “coccona” (S. sessiliflorum)×naranjilla var.,
Agria (S. quitoense Var. quitoense). El híbrido INIAP
Palora es resultado de la cruza entre la naranji-
lla var. Baeza (S. quitoense Var. quitoense), utilizado
como progenitor masculino y “coccona” (S. sessi-
liflorum) como progenitor femenino (Revelo y col.,
2010). Sin embargo, no existen estudios sobre la ca-
pacidad hospedante ni potencial reproductivo de la
especie S. sessiliflorum para el nematodo agallador.
Así, el objetivo de este estudio fue determinar la ca-
pacidad hospedante de tres especies de Solanáceas
36 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador.
Capacidad hospedante de tres especies de Solanáceas de la Sección Lasiocarpa al nematodo
agallador de la raíz Meloidogyne incognita
pertenecientes a la sección Lasiocarpa para un ais-
lado de M. incognita.
2 Materiales y métodos
En la presente investigación se evaluó la capacidad
hospedante de las especies S. sessiliflorum,S. hirtum
yS. quitoense para M. incognita. Este estudio se reali-
zó en un invernadero de la Facultad de Ciencias
Agropecuarias de la Universidad de Cuenca, pro-
vincia del Azuay, a una altitud de 2567 msnm, en las
coordenadas UTM 2◦55012.56400, 79◦1030.612200. La
temperatura promedia en el invernadero durante el
experimento varió entre 12 a 32 ◦C y la humedad
relativa entre 60 y 80%.
La propagación de las plantas de las tres espe-
cies se hizo a partir de semillas recolectadas en la
provincia de Morona Santiago (Oriente del Ecua-
dor). Las semillas se sembraron en bandejas de
germinación con sustrato estéril (turba). A los dos
meses las plántulas de las tres especies fueron sem-
bradas en macetas de 2 Kg con sustrato esterilizado
compuesto de suelo franco (orden Vertisol), tierra
negra de cerro y bocashi (4:4:2).
El inóculo de M. incognita se obtuvo de plantas
de naranjilla recolectadas en la provincia de Mo-
rona Santiago. Para la identificación de la especie
de nematodo se utilizaron los iniciadores o ceba-
dores específicos MI-F GTGAGGATTCAGCTCCC-
CAG y MI-R ACGAGGAACATACTTCTCCGTCC
(Martínez-Gallardo y col., 2019). Las reacciones de
amplificación se realizaron en un termociclador Ep-
pendorf Mastercycler NexusGSX1, en un volumen
final de 25 µl que contuvo 2,5 µl de buffer (10X) (In-
vitrogen), 0,5 µl de cada dNTP (10 mM), 1,5 µl de
MgCl2(50 mM), 2,5 µl de cada primer (100 µM), 0,2
µl de Taq polimerasa (Invitrogen, 5 u µL−1) y 1 µl de
ADN (10 ng/µl). Para la PCR se realizó una desna-
turalización inicial a 94 ◦C durante 2 min, seguida
de 35 ciclos de 94 ◦C durante 30 s, 64 ◦C durante 30
s y 68 ◦C durante 1 min, seguidos de una extensión
final a 72 ◦C por 5 min. Las muestras se analizaron
en un gel de agarosa al 1% con bromuro de etidio
(0,25 µg ml−1) y se visualizaron en un translumina-
dor UV BioRad. Un marcador molecular de 1 kpb
(Invitrogen) se utilizó como estándar molecular.
La población de M. incognita fue multiplicada
en plantas de tomate riñon var. Sheila en inverna-
dero en macetas de 2 Kg con sustrato esterilizado
y se mantuvo en el invernadero del Departamento
de Fitopatología de la Universidad de Cuenca. Las
plántulas de tomate fueron inoculadas con 20 mL
del extracto obtenido de raíces infectadas de naran-
jilla. La inoculación se hizo en cuatro agujeros de
3 cm de profundidad alrededor de la plántula de
tomate. Después de 60 días, las raíces infectadas
fueron procesadas de acuerdo a la metodología de
extracción de Hussey (1973) utilizando hipoclori-
to de sodio al 0,5% (NaClO). Para la extracción de
huevos se usó un estereoscopio óptico para identi-
ficar huevos y larvas de M. incognita incrustadas en
las masas ovales. Las masas se separaron del tejido
vegetal con tamices de 150 y 25 µm poros y se colo-
caron en cajas Petri que permanecieron durante 72
horas a una temperatura de 28 ◦C, para permitir la
eclosión de los huevos de nematodos y emergencia
de nematodos juveniles en estado J2.
Este inóculo sirvió para infestar plántulas de 4
semanas de las especies S. sessiliflorum,S. hirtum y
S. quitoense. Cada planta se inoculó con 2500 hue-
vos más juveniles en estado 2 (J2). La inoculación se
hizo colocando 2 mL de la suspensión del inóculo
en cuatro hoyos de 3 cm de profundidad alrededor
de la base de cada planta. Luego se rellenaron los
agujeros con tierra. En las plantas control se colocó
agua esterilizada en lugar del inóculo.
A los 80 días de inoculación, las raíces de las
plantas de las tres especies se lavaron individual-
mente con agua de la llave (agua corriente). Se eli-
minó el exceso de agua con toallas de papel y se
tiñó con Floxine B para facilitar el recuento de las
masas de huevos (Taylor y Sasser, 1978). El índice
de agallas por raíz (GI) se obtuvo mediante una
escala de calificación de 0-5 (0 =sin agallas, 1 =
1-2 agallas, 2 =3-10 agallas, 3 =11-30 agallas, 4
=31-100 agallas, 5 =>100 agallas) (Taylor y Sas-
ser, 1978). Los huevos fueron extraídos de cada raíz
con hipoclorito de sodio al 0,5% (NaClO) (Hussey,
1973) y se contaron para determinar la densidad
final de la población (Pf) (Oostenbrink, 1966). La
densidad de la población final de nematodos (Pf) se
estimó como el número total de J2 y huevos extraí-
dos de las raíces de cada planta y se calculó el factor
de reproducción RF =Pf / Pi (Bybd, Kirkpatrick
y Barker, 1983). El estado del huésped se determi-
nó mediante el índice de agallas (GI) y el factor de
LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador. 37
Artículo científico/Scientific paper
BIOTECNOLOGÍA Castro-Quezada, P., Pacheco-Atariguana, L. y Díaz-Granda, L.
reproducción de acuerdo al esquema modificado
de Canto-Saenz (De Almeida, De A Santos y Ryan,
1997; Sasser, Carter y Hartman, 1984). Las plantas
con un GI >2 se definen como susceptibles (RF >
1) o resistentes/hipersensibles (RF ≥1); las plantas
con un GI 2 se definen como resistentes (RF ≥1) o
tolerantes (RF >1) (Sasser, Carter y Hartman, 1984;
De Almeida y De A Santos, 2002; Maleita y col.,
2011).
También se registraron las variables: número de
nudos por raíz, peso seco del área foliar (g), altura
de la planta (cm) y diámetro del tallo (cm). Para la
variable peso seco del área foliar para cada plántula
se colocó en fundas de papel y se secó en un horno
Nabertherm a 60 ◦C durante 72 horas. Luego se pe-
só con una balanza digital Boeco BWL 61.
Se utilizó un diseño experimental completamen-
te aleatorizado. La distribución normal de las obser-
vaciones de cada especie se determinó por la prueba
modificada de Shapiro Wilk con niveles de signifi-
cación de P <0,05 y la homogeneidad de varianzas
mediante el test de Levene. Los datos se analizaron
estadísticamente mediante análisis de varianza con
medias separadas por la prueba de rango múltiple
de Duncan al 5% de nivel de significancia con el pa-
quete estadístico Infostat (Di Rienzo y col., 2008).
3 Resultados
Los resultados del experimento mostraron que las
especies S. sessiliflorum yS. hirtum variaron en su ca-
pacidad hospedante con relación a S. quitoense para
M. incognita. La especie M. incognita utilizada como
inóculo se verificó mediante PCR, con iniciadores
específicos para la especie. Se visualizó una banda
visible de aproximadamente 1000 pb, resultado es-
perado para la región 28S ARNr del nematodo en
las tres especies (Hu, Zhuo y Liao, 2011; Martínez-
Gallardo y col., 2019).
Las tres especies infectadas permitieron el desa-
rrollo del nematodo. Sin embargo, se presentó un
distinto grado de agallamiento y reproducción para
las tres especies analizadas. Para el factor de repro-
ducción (RF) se presentaron diferencias significati-
vas entre S. sessiliflorum yS. hirtum en relación con
la especie control S. quitoense (Tabla 1). Se observó
una diferencia en la reproducción para S. quitoense
con un de 1,56 (RF >1), mientras que los valores de
RF variaron entre 0,85 para S. hirtum y 0,94 para S.
sessiliflorum.S. sessiliflorum, y a pesar de favorecer
la multiplicación de nematodos no fue estadística-
mente diferente de la especie reportada como resis-
tente S. hirtum (Navarrete y col., 2018).
Tabla 1. Estado del huésped de tres especies de Solanáceas para M. incognita evaluadas 80 días después de la inoculación con
2500 huevos +juveniles (J2) por planta
Especie GI1Pf2
Número
promedio
de
agalladuras
RF3Capacidad
hospedante4
S. sessiliflorum 3,4 1888,5 ±259,1 a 33,73 ±13,89 a 0,94 RH
S. hirtum 3,4 1702,3 ±252,9 a 34,73 ±18,09 a 0,85 RH
S. quitoense 4,9 3125,9 ±259,1 b 167,87 ±34,68 b 1,56 S
1GI =Índice de agallas (0-5): 0=sin agallas ni masas de huevos; 1 =1 a 2 agallas o masas de huevos; 2 =
3 a 10 agallas o masas de huevos; 3 =11 a 30 agallas o masas de huevo; 4 =31 a 100 agallas o masas de
huevos; 5 =>100 agallas o masas de huevo por raíz
2Pf =Densidad poblacional final (J2 +huevos). Los datos Pf son medias de tres réplicas ±desviación
estándar (Los valores medios seguidos de la misma letra no difieren según la prueba de Duncan al 5% de
probabilidad)
3RF Factor de reproducción
4Categorías de estado del huésped RH=Resistente/hipersensitivo (RF≤1 y GI >2) y S=susceptible (RF
>1 y GI >2)
38 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador.
Capacidad hospedante de tres especies de Solanáceas de la Sección Lasiocarpa al nematodo
agallador de la raíz Meloidogyne incognita
En cuanto al índice de agallas (GI) para las tres
especies también se observó un menor nivel de aga-
llamiento para S. sessiliflorum yS. hirtum con respec-
to a S. quitoense. Los valores de índice de agallas tu-
vieron un valor de 3,4 para las especies S. sessiliflo-
rum (agallas =33,73) y S. hirtum (agallas =34,73),
sin diferencia estadística; mientras que S. quitoense
usado como control tuvo un valor de 4,9 (agallas
=167,87), confirmando la viabilidad del inóculo. S.
sessiliflorum yS. hirtum fueron categorizados como
resistente/hipersensitivo de acuerdo a la clasifica-
ción propuesta por Canto-Saenz (De Almeida, De
A Santos y Ryan, 1997; Sasser, Carter y Hartman,
1984). Para las variables peso seco del área foliar, al-
tura de la planta y diámetro del tallo (Tabla 2), se
observó tolerancia a los nematodos para S. sessili-
florum yS. hirtum, con respecto a S. quitoense, en la
cual los valores de pmostraron diferencias signifi-
cativas al nivel del 1% entre plantas inoculadas y
plantas no inoculadas. Así para la variable peso se-
co del área foliar se obtuvo un valor de 8,44 vr 10,57.
Para altura de la planta 16,33 vr 18,20 y para el diá-
metro del tallo 0,91 vr 1,08, respectivamente.
Tabla 2. Respuesta para las variables peso seco del área foliar, diámetro del tallo y altura de planta en tres especies de Solanáceas
inoculadas con M. incognita.
Especie Plantas
Inoculadas
Plantas no
inoculadas Respuesta
Peso seco del área foliar (g)
S. sessiliflorum 6,12 ±0,58 a 5,73 ±0,12 a Tolerante
S. hirtum 8,18 ±0,52 a 8,30 ±0,56 a Tolerante
S. quitoense 8,44 ±0,46 a 10,53 ±0,25 b No tolerante
Altura de planta (cm)
S. sessiliflorum 8,15 ±0,74 a 9,33 ±0,58 a Tolerante
S. hirtum 15,92 ±1,13 a 15,33 ±1,04 a Tolerante
S. quitoense 16,33 ±0,94 a 18,20 ±0,56 b No tolerante
Diámetro de tallo (cm)
S. sessiliflorum 0,89 ±0,035 a 0,91 ±0,03 a Tolerante
S. hirtum 0,87 ±0,052 a 0,81 ±0,051 a Tolerante
S. quitoense 0,91 ±0,051 a 1,08 ±0,045 b No tolerante
Medias con letras diferentes entre plantas inoculadas y plantas no inoculadas indican diferencias
altamente significativas (P<0,001).
Los valores de la tabla corresponden a las medias y su desviación estándar.
4 Discusión
En Ecuador la naranjilla o lulo tiene una alta inci-
dencia del nematodo agallador. M. incognita es un
patógeno de muchos cultivos, incluyendo Solaná-
ceas en los 5 continentes. El nematodo causa daño
en la planta a nivel de las raíces, reduciendo el ren-
dimiento, e incluso con el paso del tiempo podría
conducir a la muerte de la planta (Ramírez, Ka-
llarackal y Davenport, 2018). Dentro de la sección
Lasiocarpa se han reportado diferentes especies em-
parentadas a la naranjilla que podrían presentar re-
sistencia al nematodo agallador de la raíz (Heiser,
1972; Heiser, 1993; Ramírez, Kallarackal y Daven-
port, 2018).
Aquí se reporta la capacidad hospedera de tres
especies a M. incognita:S. sessiliflorum,S. hirtum y
S. quitoense. La especie de nematodo se verificó me-
diante la amplificación por PCR con iniciadores es-
pecíficos. El análisis BLAST (Basic Local Alignment
Search Tool) de las secuencias de los iniciadores
MF y MR mostraron que son específicos de M. in-
cognita, con coincidencias del 100% con respecto a
las secuencias disponibles en el National Center for
Biotechnology Information (NCBI). Estos resulta-
dos indican que los iniciadores son sensibles para la
especie estudiada plantas (Hu, Zhuo y Liao, 2011;
Martínez-Gallardo y col., 2019); y que las condicio-
nes de la PCR son ideales para la detección rápida
y confiable del patógeno en agallas para diferentes
especies de solanáceas, como lo demostraron Nava-
LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador. 39
Artículo científico/Scientific paper
BIOTECNOLOGÍA Castro-Quezada, P., Pacheco-Atariguana, L. y Díaz-Granda, L.
rrete y col. (2018).
La resistencia al nematodo agallador se define
como la capacidad de una planta para suprimir el
desarrollo o la reproducción (Sasser, Carter y Hart-
man, 1984; Roberts, 2002; Dong y col., 2007) o la
capacidad de un huésped para suprimir la enfer-
medad (Sasser, Carter y Hartman, 1984; Roberts,
2002). En general, los nematólogos y genetistas han
evaluado la resistencia al nematodo agallador en
diferentes cultivos basándose en el índice de aga-
llas de la raíz y/o producción en masa de huevos
(Holbrook, Timper y Xue, 2000; Timper, Holbrook
y Xue, 2000) o conteos de huevos (Choi y col., 1999).
Otros autores también han utilizado el recuento de
agallas para evaluar la resistencia al nematodo aga-
llador en las plantas (Harris y col., 2003; Navarrete
y col., 2018; Correia y col., 2019). El número de aga-
llas y el grado de excoriación pueden usarse para
reflejar la capacidad de una planta para disminuir
o superar el ataque del nematodo agallador (Dong
y col., 2007).
Para el caso de la naranjilla no existen muchos
estudios sobre la resistencia a M. incognita. Navarre-
te y col. (2018) evaluaron la resistencia en diferentes
solanáceas, pero basada únicamente en el factor de
reproducción. Esta investigación señala a la especie
S. quitoense como susceptible y a la especie S. hirtum
como resistente a M. incognita, en condiciones de
invernadero. Así, S. hirtum no presentó inmunidad
al nematodo agallador al permitir la penetración de
los nematodos y la presencia de nódulos o agallas
en la raíz. En cambio, si tiene incidencia sobre la
capacidad reproductiva del patógeno. En ese estu-
dio se evaluó a S. hirtum yS. quitoense, pero no se
incluyó a S. sessiliflorum para evaluar el nivel de re-
sistencia al nematodo agallador.
En el presente estudio los resultados corrobo-
ran que S. quitoense fue considerada susceptible (RF
cercano a 5,0) y buen huésped (RF =1,1 - 5,0) de
acuerdo con De Almeida y De A Santos (2002) e
Ibrahim, Lewis y Harshman (1993) respectivamen-
te, como fue señalado anteriormente por Navarrete
y col. (2018). Para el factor de reproducción, S. qui-
toense excedió la población inicial (3125 huevos más
J2). En cambio, según los resultados del presente
estudio S. hirtum yS. sessiliflorum fueron considera-
dos como resistentes/hipersensitivos (si se toma en
consideración el RF y el GI de acuerdo a la clasifica-
ción de Canto Saenz) o huéspedes pobres (RF <1)
(Maleita y col., 2011).
El RF estimado para la variable de población fi-
nal de nematodos indica que hubo una respuesta
de resistencia hipersensible en S. sessiliflorum yS.
hirtum, porque la media de huevos más J2 (1888 y
1702 respectivamente) fue inferior a la población
inicial del nematodo (2500 huevos más J2) y el fac-
tor de reproducción fue inferior a 1. Tanto S. hirtum,
como S. sessiliflorum no presentaron diferencias es-
tadísticas significativas en cuanto a la reacción de
resistencia. Se ha postulado que S. hirtum podría
utilizarse como patrón de S. quitoense, susceptible
a los nematodos (Navarrete y col., 2018). Los re-
sultados de este trabajo sugieren que la especie S.
sessiliflorum, al presentar el mismo nivel de resis-
tencia hipersensible que S. hirtum, también podría
considerarse para ser utilizada como patrón o en
un programa de selección de la naranjilla frente al
nematodo.
El GI de M. incognita atribuido a las especies bajo
evaluación mostró una relación con la RF del nema-
todo. En el experimento para S. sessiliflorum yS.
hirtum, la GI presentó valores intermedios. Valores
bajos o intermedios de GI demuestra la dificultad
de los nematodos para establecer el parasitismo en
las raíces de estas especies o cultivares, tal como
se obtuvo en cultivares de lechuga (Correia y col.,
2019).
En cuanto a las variables peso seco del área fo-
liar, altura de la planta y diámetro del tallo, se en-
contraron diferencias significativas entre S. sessiliflo-
rum yS. hirtum con relación a S. quitoense. Navarrete
y col. (2018) no encontraron una diferencia signifi-
cativa para la variable peso seco del área foliar para
S. hirtum entre plantas inoculadas y no inoculadas,
clasificándola como tolerante de acuerdo a los cri-
terios de Cook (1974), mientras que S. quitoense fue
clasificada como no tolerante al haber diferencias
entre plantas inoculadas y plantas no inoculadas.
En este trabajo también se han encontrado diferen-
cias en relación a la altura de planta y diámetro del
tallo entre las especies S. sessiliflorum yS. hirtum con
relación a S. quitoense, variables que posiblemen-
te están relacionadas con la respuesta de tolerancia.
Sin embargo, será necesario realizar investigaciones
adicionales para visualizar estos resultados en tér-
minos de rendimiento en condiciones de campo, tal
40 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador.
Capacidad hospedante de tres especies de Solanáceas de la Sección Lasiocarpa al nematodo
agallador de la raíz Meloidogyne incognita
como ha sido propuesto por Navarrete y col. (2018).
Desde el punto de vista del mejoramiento o el
uso como patrones, sería interesante tener una res-
puesta de resistencia similar a la inmunidad, que se
caracteriza por la ausencia total de agallas en las raí-
ces y ausencia de células gigantes en el cilindro vas-
cular. Estas son inducidas por el ataque de nemato-
dos y restringen el flujo de agua y la absorción ade-
cuada de nutrientes en plantas susceptibles (Correia
y col., 2019). Para el caso de la naranjilla, a pesar
de haberse realizado estudios en diferentes especies
de Solanáceas no se ha encontrado una especie que
impida la penetración del nematodo o el desarro-
llo de agallas en las raíces de las plantas, ni siquiera
en especies silvestres que no tienen valor comercial
(Heiser, 1972; Heiser, 1993; Navarrete y col., 2018;
Ramírez, Kallarackal y Davenport, 2018). No obs-
tante, a pesar de mostrar agallamiento tanto entre
S. sessiliflorum como S. hirtum podrían utilizarse en
selección o como patrones para el cultivo de naran-
jilla. La variabilidad observada en los valores de Pf
y RF para estas especies puede reflejar una influen-
cia de los antecedentes genéticos de las plantas que
podría ser utilizada en programas de mejoramiento
de S. quitoense contra los nematodos de nudo de la
raíz.
5 Conclusión
El conocimiento de la capacidad hospedante de S.
sessiliflorum yS. hirtum basados en el RF y GI es
particularmente útil para continuar con un plan de
mejoramiento genético en el cultivo de la naranji-
lla y observar el comportamiento de especies utili-
zadas como patrones en áreas fuertemente infesta-
das por el nematodo agallador. S. sessiliflorum yS.
hirtum presentaron una diferente capacidad hospe-
dante con respecto a S. quitoense para el nematodo
M. incognita y ambas especies podrían utilizarse co-
mo una alternativa en un programa de manejo inte-
grado de plagas, ya que la exposición repetida de S.
quitoense en el campo podría conducir a una selec-
ción de aislamientos virulentos del nematodo.
Agradecimientos
Los autores expresan su agradecimiento especial a
Erika Reyna por su ayuda en la evaluación del nú-
mero de agallas por raíz. El presente trabajo fue fi-
nanciado por la Dirección de Investigaciones de la
Universidad de Cuenca (DIUC).
Referencias
Anderson, G. J. y col. (2005). «A new synthetic allo-
polyploid Naranjilla, Solanum indianense (So-
lanaceae)». En: Novon a journal of botanical no-
menclature from the Missouri Botanical Garden 15,
290-292. Online: https://bit.ly/3FeNd5q.
Barbary, A. y col. (2015). «Host genetic resistance to
root-knot nematodes, Meloidogyne spp., in So-
lanaceae: from genes to the field». En: Pest ma-
nagement science 71.12, 1591-1598. Online:https:
//bit.ly/3GwS1mL.
Barbary, A. y col. (2016). «Plant genetic background
increasing the efficiency and durability of major
resistance genes to root-knot nematodes can be
resolved into a few resistance QTLs». En: Fron-
tiers in plant science 7, 632. Online:https://bit.
ly/3IIwfOH.
Bybd, D., T. Kirkpatrick y K. Barker (1983). «An im-
proved technique for clearing and staining plant
tissues for detection of nematodes». En: Journal
of nematology 15.1, 142-143. Online:https://bit.
ly/3EJTFkA.
Caromel, B. y col. (2005). «Resistance quantitative
trait loci originating from Solanum sparsipilum
act independently on the sex ratio of Globode-
ra pallida and together for developing a necro-
tic reaction». En: Molecular plant-microbe interac-
tions 18.11, 1186-1194. Online:https : / / bit . ly /
3rWMdPy.
Choi, K. y col. (1999). «Genetics and mechanism
of resistance to Meloidogyne arenaria in pea-
nut germplasm». En: Journal of Nematology 31.3,
283-290. Online:https://bit.ly/3rVVnvm.
Clements, C. y col. (2017). «Graft is good: the eco-
nomic and environmental benefits of grafted na-
ranjilla in the Andean region». En: Renewable
Agriculture and Food Systems 32.4, 306-318. On-
line:https://bit.ly/30gLHjV.
Cook, R. (1974). «Nature and inheritance of nema-
tode resistance in cereals». En: Journal of Nemato-
logy 6.4, 165. Online:https://bit.ly/3lXdtcR.
Correia, É. y col. (2019). «Response of lettuce cul-
tivars to Meloidogyne javanica and Meloidogy-
ne incognita race 1 and 21». En: Revista Ciência
Agronômica 50, 100-106. Online:https://bit.ly/
3lWtNKN.
LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador. 41
Artículo científico/Scientific paper
BIOTECNOLOGÍA Castro-Quezada, P., Pacheco-Atariguana, L. y Díaz-Granda, L.
Council, N.R. (1989). Lost crops of the Incas: little-
known plants of the Andes with promise for world-
wide cultivation. National Academies Press.
De Almeida, A. y M. De A Santos (2002). «Resistan-
ce and host-response of selected plants to Me-
loidogyne megadora». En: Journal of nematology
34.2, 140-142. Online:https://bit.ly/3q4KPI7.
De Almeida, A., M. De A Santos y M. Ryan (1997).
«Host status of selected plant species for Me-
loidogyne megadora». En: Nematropica 27.1, 1-6.
Online:https://bit.ly/3GCN4cf.
Di Rienzo, J. y col. (2008). InfoStat, versión 2008. Inf.
téc. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional
de Córdoba, Argentina.
Dong, W. y col. (2007). «Comparison of methods for
assessing resistance to Meloidogyne arenaria in
peanut». En: Journal of nematology 39.2, 169. On-
line:https://bit.ly/31OXWo8.
El Sappah, A. y col. (2019). «Tomato natural resis-
tance genes in controlling the root-knot nemato-
de». En: Genes 10.11, 925. Online:https://bit.ly/
3IFI9cb.
Harris, D. y col. (2003). «Additional sources of soy-
bean germplasm resistant to two species of root-
knot nematode». En: Crop science 43.5, 1848-1851.
Online:https://bit.ly/3ygwrjl.
Heiser, C.B. (1972). «he relationships of the na-
ranjilla, Solanum quitoense. Biotropica. Associa-
tion for Tropical Biology and Conservation». En:
Biotropica 4.2, 77-84. Online:https : / / bit . ly /
3q6n7Ln.
— (1985). «Ethnobotany of the naranjilla (Solanum
quitoense) and its relatives». En: Economic Bo-
tany 39.1, 4-11. Online:https://bit.ly/3ydYkZD.
— (1993). «Gene Conservation and Exploitation».
En: Springer. Cap. The Naranjilla (Solanum qui-
toense), The Cocona (Solanum sessiliflorum)
and Their Hybrid, 29–34.
Holbrook, C., P. Timper y H. Xue (2000). «Evalua-
tion of the core collection approach for iden-
tifying resistance to Meloidogyne arenaria in
peanut». En: Crop Science 40.4, 1172-1175. Onli-
ne:https://bit.ly/3oG83EO.
Hu, M., K. Zhuo y J. Liao (2011). «Multiplex PCR
for the simultaneous identification and detec-
tion of Meloidogyne incognita, M. enterolo-
bii, and M. javanica using DNA extracted di-
rectly from individual galls». En: Phytopatho-
logy 101.11, 1270-1277. Online:https:/ / bit.ly/
3oKL6QO.
Hussey, R. (1973). «A comparison of methods of co-
llecting inocula of Meloidogyne spp., including
a new technique». En: Plant Disease Report 57,
1025-1028. Online:https://bit.ly/3dItoac.
Ibrahim, I., S. Lewis y D. Harshman (1993). «Host
suitability of graminaceous crop cultivars for
isolates of Meloidogyne arenaria and M. incog-
nita». En: Journal of Nematology 25.4S, 858-862.
Online:https://bit.ly/3pJ3n0h.
Maleita, C. M. y col. (2011). «Effect of the Mi gene on
reproduction of Meloidogyne hispanica on to-
mato genotypes». En: Nematology 13.8, 939-949.
Online: https://bit.ly/3q0s4oQ.
Martínez-Gallardo, J. y col. (2019). «Identification
and distribution of Meloidogyne spp. In tomato
in Sinaloa México». En: Revista mexicana de cien-
cias agrícolas 10.2, 453-459. Online:https://n9.cl/
s1xan.
Morton, J. (1987). Fruits of warm climates. Echo Point
Books Media.
Mosquera-Espinosa, A. (2016). «Fitonematodos aso-
ciados a Cyphomandra betacea (Cav.) Sendtn.,
Solanum quitoense Lam. y Daucus carota L. en
el Departamento de Boyacá, Colombia». En: Ac-
ta Agronómica 65.1, 87-97. Online:https://n9.cl/
pqc0x.
Navarrete, X. y col. (2018). «Parasitism of the root
knot nematode Meloidogyne incognita (Kofoid
and White) chitwood in five wild Solanaceae
species». En: Revista Facultad Nacional de Agrono-
mía Medellín 71.1, 8367-8373. Online:https://n9.
cl/p2mil.
Oostenbrink, M. (1966). Major characteristics of the re-
lation between nematodes and plants. Inf. téc. 66-4.
Wageningen: Veenman (Mededelingen / Land-
bouwhogeschool Wageningen).
Ralmi, N., M. Khandaker y N. Mat (2016). «Oc-
currence and control of root knot nematode in
crops: a review». En: Australian Journal of Crop
Science 11.12, 1649-1654. Online:https://n9.cl/
3wv09.
Ramírez, F., J. Kallarackal y T. Davenport (2018).
«Lulo (Solanum quitoense Lam.) reproductive
physiology: A review». En: Scientia horticulturae
238, 163-176. Online:https://bit.ly/31RreTk.
Revelo, J. y col. (2010). Manual del cultivo ecológico de
la naranjilla. Inf. téc. INIAP.
Roberts, P. (2002). «Plant Resistance to Parasitic Ne-
matodes». En: CAB International. Cap. Concepts
and consequences of resistance, págs. 31-42.
42 LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador.
Capacidad hospedante de tres especies de Solanáceas de la Sección Lasiocarpa al nematodo
agallador de la raíz Meloidogyne incognita
Sasser, J., C. Carter y K. Hartman (1984). Standar-
dization of host suitability studies and reporting of
resistance to root-knot nematodes. Inf. téc. Depart-
ment of Plant Pathology, North Carolina State
University.
Sowell, A. y G. Shively (2012). «Economic and en-
vironmental impacts of grafted naranjilla». En:
Forests, Trees and Livelihoods 21.1, 30-43. Onli-
ne:https://bit.ly/3lUwxIE.
Taylor, A. y J. Sasser (1978). Biology, identification, and
control of root-knot nematodes (Meloidogyne spp.)
Fundamental y Applied Nematology.
Timper, P., C. Holbrook y H. Xue (2000). «Expres-
sion of nematode resistance in plant introduc-
tions of Arachis hypogaea». En: Peanut Science
27.2, 78-82. Online:https://n9.cl/fqwc7.
Whalen, M. y E. Caruso (1983). «Phylogeny in Sola-
num sect. Lasiocarpa (Solanaceae): congruence
of morphological and molecular data». En: Sys-
tematic Botany 8.4, 369-380. Online:https://n9.
cl/klxh2.
LAGRANJA:Revista de Ciencias de la Vida 37(1) 2023:34-43.
©2023, Universidad Politécnica Salesiana, Ecuador. 43
